De historici veronderstellen dat een kleine houten kerk zich reeds op de plaats van de huidige kerk in de tijden van Gediminas bevond.

De Kerk van de Heilige Geest werd gebouwd in 1408. In 1501 werd het overgegeven aan de monniken van de oudste Dominicaanse orde in Litouwen, die in een klooster dichtbij bouwde.

Van 1753 tot 1770 bouwden de Dominicanen een nieuwe kerk en vergrootten het klooster.

De koepel van de Dominicaanse kerk van de Heilige Geest steekt boven de Oude Stad uit en kan gemakkelijk van de omringende straten worden gezien. De bovenkant van de koepel is 51 meter hoog. Aan de buitenkant bevat de kerk vele barokke elementen, maar binnenin heerst de rococo stijl. De 16 altaren vormen samen met de preekstoel en biecht één eenheid. Het barokke orgel dateert uit 1771. Dit orgel is het enige originele instrument uit de18de eeuw dat in Litouwen nog bestaat. De Kerk van de Heilige Geest is verfraaid in roze en wit.

In de gebouwen van het klooster werden in de 18de eeuw een de slachtoffers van de plaag te herdacht. De gangen van het klooster bevatten nog fresco’s die dateren uit de 18de eeuw.

Napoleon stal delen van het inventaris in 1812, toen hij op de vlucht was voor het Russische leger, maar dit werd vervangen in 1815.

Vreemd genoeg werd de Dominicaanse Kerk, in tegenstelling tot andere godsdienstige organisaties, niet gesloten tijdens de Sovjettijden. Tegenwoordig dient de katholieke kerk de Pools sprekende gemeenschap in Vilnius.